I början av civilisationen var han dyrkad som en gud. Apocalypse, den första och starkaste av alla mutanter i X-Men universumet, tog krafter från andra mutanter för att bland annat bli odödlig och oövervinnelig. Efter tusentals år vaknar han igen och blir djupt besviken på den nya värld han möts av. Han rekryterar flertalet mutanter, bland annat en förkrossad Magneto (Michael Fassbender), för att rensa världen på människor och skapa en ny världsordning där han själv regerar. Ställda inför detta hot måste Raven (Jennifer Lawrence) med hjälp av Professor X (James McAvoy) leda ett team av unga X-Men för att rädda mänskligheten från total undergång.